Возрастные особенности динамики альфа-ритма: краткий обзор

В данном мини-обзоре рассмотрены возрастные особенности динамики альфа-ритма, источники его генерации и связь с когнитивными функциями. Альфа-ритм характеризуется высокой индивидуальной стабильностью и при этом имеет выраженную возрастную динамику u-формы. Пиковая частота альфа-ритма увеличивается от младенчества до молодого взрослого возраста и далее снижается в период старения мозга. До сих пор ведутся дискуссии относительно источников генерации альфа-ритма. Современные данные показывают отсутствие очевидной связи пиковой частоты альфа-ритма с когнитивными способностями человека и интеллектом. Такие параметры альфа-ритма, как индивидуальная стабильность, генетическая обусловленность и возрастные особенности, делают его перспективным маркером для определения когнитивного и биологического возраста.

Введение

В данном мини-обзоре мы ставили цель сформировать представление о возрастных особенностях динамики альфа-ритма, акцентируя внимание на источниках его генерации и связи с когнитивными функциями, которые также подвержены возрастным изменениям и благодаря чему альфа-ритм можно рассматривать в качестве маркера когнитивного старения.

С альфа-ритма началась история изучения биоэлектрической активности головного мозга, или электроэнцефалограммы (ЭЭГ), когда Ганс Бергер в 1924 году впервые записал, а в 1929 году опубликовал результаты по регистрации электрических потенциалов головного мозга человека [15]. Волны электрической активности головного мозга с частотой колебаний примерно 10 Гц получили название «альфа-ритм». Спустя пять лет в 1934 году вышла публикация [8], подтверждающая открытие Г. Бергера. Со временем были открыты и другие волны биоэлектрической активности мозга — бета-, тета-, дельта-ритмы [18], а также ритмические колебания на частоте, сходной с альфа-ритмом, но отличающиеся локализацией и функциональным значением — мю-ритм с максимумом мощности в сенсомоторных отведениях [39], каппа-ритм с максимумом мощности в височных отведениях [82], тау-ритмы с максимом мощности в верхних височных отведениях [89]. В данном обзоре акцент сделан именно на альфа-ритме.

Источники генерации альфа-ритма

Альфа-ритм является основным ритмом спокойного бодрствования человека, наблюдаемым преимущественно в теменно-затылочных областях головы в виде четко модулированных веретен амплитудой от 40 до 60–80 мкВ на частоте 8–13 Гц. Альфа-ритм хорошо виден без дополнительной обработки при закрытых глазах в состоянии физического и умственного расслабления [38; 76]. При открывании глаз наблюдается снижение амплитуды альфа-ритма (эффект Бергера). Однако около 10–15% индивидуумов в норме характеризуются низкоамплитудным альфа-ритмом, не превышающим 20 мкВ [5]. Индивидуальный альфа-ритм имеет высокую интраиндивидуальную стабильность [47], а также достаточно сильную вариацию между отдельными людьми и изменчивость с возрастом [41].

Источники генерации альфа-ритма оставались неопределенными вплоть до 1970-х годов [24]. В настоящее время сложилось несколько позиций в отношении источников генерации альфа-ритма. Согласно одним позициям, альфа-ритм связан с активностью таламуса благодаря вовлеченности в сенсорные процессы. По данным исследований на животных, классический затылочный альфа-ритм управляется подушкой и/или латеральными коленчатыми ядрами таламуса [72; 86]. В исследовании Мунка с коллегами [25] при одновременной регистрации ЭЭГ и функциональной магниторезонансной томографии (фМРТ) анализировали изменения амплитуды затылочного альфа-ритма для изучения гемодинамических коррелятов альфа-активности ЭЭГ. Авторы показали, что время пика альфа-ритма в таламусе возникает на несколько секунд раньше, чем в затылочной и теменной коре. При этом не обнаружено систематической BOLD (blood oxygen level dependent) активности, предшествующей активности альфа-диапазона, хотя у двух испытуемых с наиболее сильной мощностью альфа-диапазона такая корреляция присутствовала.

В то время как некоторые авторы говорят о таламусе как об источнике, генерирующем альфа-колебания [37], другие приводят доводы в пользу кортикального происхождения альфа-ритма [50; 67]. Последнее не противоречит многочисленным данным, полученным на животных, о том, что источником альфа-ритма является субгранулярная зона гиппокампа [60; 75; 78].

В исследованиях на человеке многократно подтверждается наблюдение, что мощность альфа-ритма снижается в областях мозга, имеющих отношение к задаче [26; 34; 63; 69; 73; 84; 90]. Существует предположение, что ослабление альфа-мощности отражает освобождение релевантных задаче областей от торможения [7; 40; 70; 71]. Наконец, результаты интракраниальной регистрации ЭЭГ у человека подтверждают, что преобладающим источником альфа-ритма служит электрический потенциал субгранулярной зоны зубчатой извилины [35]. В совокупности ранее полученные данные позволяют предположить, что альфа-ритм, вероятно, отражает интегральную ингибирующую внутрикортикальную обратную связь за счет торможения ассоциативных связей, которая распространяется от коры более высокого порядка к низшим слоям коры и от коры к таламусу и субгранулярной зоне гиппокампа [23; 35; 54]. В контексте исследований возраста мозга необходимо установить влияние изменений объемов, активности и проводящих путей вышеописанных структур-источников на параметры альфа-ритма. Так, например, при помощи МЭГ-исследования было показано снижение затылочно-теменного альфа-пика, связанное с одновременным повышением активности тета-диапазона в гиппокампе [36]. Однако изменение мощностей ритмов, даже при использовании МЭГ и ее более точной пространственной локализации активности, не дает точного объяснения связи возрастной динамики альфа-ритма с анатомическими изменениями мозга в результате старения.

Исследования ЭЭГ человека также указывают на гетерогенность альфа-ритма, т.е. на возможное существование нескольких параллельно действующих источников его генерации. Граттон с коллегами применили трехкомпонентную пространственную модель к данным ЭЭГ в диапазоне альфа-ритма (8–12 Гц), включающую височный, затылочный и теменной компоненты [33]. Результаты показали, что при закрытых глазах средняя альфа-частота составила 9,51 Гц для височного, 9,88 Гц для затылочного и 10,14 Гц для теменного компонента. Мощность затылочного компонента была больше, чем остальных, и она значительно уменьшалась с возрастом. Возраст не имел значимой корреляции с пиковой частотой трех компонентов альфа-диапазона. Однако у пожилых людей (в возрасте 62–75 лет) отмечается тенденция к снижению частоты альфа-ритма и смещение максимума мощности во фронтальные отведения [59]. Авторы предполагают, что три компонента альфа-ритма могут отражать электрическую активность, генерируемую в различных областях зрительной системы. Затылочный компонент может быть связан с ритмической активностью в первичных зрительных областях, височный компонент может соответствовать аналогичному типу активности в зрительных областях в нижней височной доле, а теменной компонент — активности в теменных зрительных областях.

Барзегаран с коллегами [13] выявили двухкомпонентную структуру альфа-ритма в 90% выборки из 29 человек (в некоторых случаях — трехкомпонентную структуру). Типичная структура альфа-ритма в состоянии покоя состояла из высокочастотного затылочно-теменного компонента и низкочастотного затылочно-височного компонента. В нескольких случаях авторы обнаружили трехкомпонентную структуру, с двумя затылочно-теменными компонентами и одним затылочно-височным.

В исследовании на выборке из 60 здоровых испытуемых в возрасте от 20 до 81 года было показано, что альфа-ритм, как правило, состоит из двух компонентов [46]. Авторы установили, что распределение более высокочастотного затылочно-теменного компонента расширяется с возрастом, его максимум активности перемещается от дипольного источника, расположенного в полях Бродмана 18/19, к полю 37. Низкочастотный компонент, источник которого определяется в затылочно-теменных областях у молодых взрослых, также смещается ростральнее с возрастом, сохраняя свой максимум в поле Бродмана 37. Оба компонента замедляются примерно на 1 Гц в течение жизни взрослого человека. Многокомпонентный альфа-ритм чаще встречается у молодых людей, тогда как однокомпонентный альфа-ритм — у пожилых. Такая динамика альфа-ритма, включая увеличение пространственного и частотного перекрытия между его компонентами, позволяет предположить трансформацию многокомпонентного альфа-ритма в однокомпонентный альфа-ритм с возрастом [13].

Недавние исследования с применением различных регрессионных моделей вне зависимости от разновидности применяемых алгоритмов машинного и/или глубокого обучения на больших наборах данных (n > 2500) магнитоэнцефалограммы (МЭГ) и ЭЭГ людей от молодого до пожилого возраста подтверждают возрастную динамику альфа-ритма [30; 31]. Исследования показали, что пространственное распределение кортикальных спектров мощности в бета- (13–30 Гц) и альфа-диапазонах (8–13 Гц) является наиболее значимым фактором, объясняющим показатели возраста мозга среди многих других альтернативных характеристик обработки данных разной сложности [27]. Перспективные направления по определению интегративных показателей возраста мозга человека основаны на оценке объемов областей и проводящих путей мозга, толщины коры и васкулярных изменений [85]. Примечательно, что в одном из исследований было установлено наличие прямой связи между гиперплотностью белого вещества с более высокой мощностью альфа-ритма и с возрастом, что, по мнению авторов, является следствием влияния гиперплотности белого вещества на пространственную организацию источников альфа-ритма. При этом связи увеличения плотности проводящих путей мозга с уменьшением пиковой частоты альфа-ритма у участников исследования (60–80 лет, n = 907) выявлено не было [49].

Возрастные изменения мощности и частоты альфа-ритма ЭЭГ

В целом ряде исследований было показано, что альфа-пик характеризуется постепенным увеличением частоты с младенчества и до пубертата [19; 22; 28; 57; 81; 83]. В работе Гетц и коллег показано, что у детей с момента рождения до двух лет пиковая частота и мощность альфа-ритма увеличиваются с возрастом, а продолжительность и синхронность альфа-веретен уменьшаются [29]. У взрослых людей, наоборот, альфа-пик характеризуется уменьшением с возрастом: с 20 до 70 лет его частота уменьшается в среднем с 10,89 Гц до 8,24 Гц [42]. Наиболее заметное уменьшение пика альфа-ритма наблюдается в пожилом возрасте.

В исследовании Строгановой и коллег на 154 младенцах [81] было выявлено, что реакции альфа-ритма в задаче на зрительное внимание и на предъявление однородного темного фона зависела только от периода внеутробного опыта (возраста ребенка), независимо от гестационного возраста при рождении. Авторы делают вывод о связи между более высокой частотой альфа-ритма и наличием раннего визуального опыта.

Полученные данные относительно связи зрительного опыта и величины альфа-ритма согласуются как с классическими работами [3], так и с более современными данными. К примеру, в работе Kriegseis с коллегами [48] проведено сравнение амплитуды и топографии альфа-активности ЭЭГ между врожденно слепыми и зрячими взрослыми при выполнении задач на тактильное восприятие и пространственное воображение. В обоих заданиях активность в верхнем и нижнем альфа-диапазонах была значительно ниже у врожденно слепых по сравнению со зрячими участниками в теменно-затылочных областях коры головного мозга. Авторы делают вывод о связи зрительного сигнала и структур мозга, которые обусловливают генерацию альфа-ритма в теменно-затылочных областях у здоровых взрослых. Шуберт с коллегами получили аналогичные результаты [74]. Авторы изучили осцилляторную активность мозга в процессе выполнения задания на тактильное внимание. Осязание может быть локализовано в анатомических (ощущения на коже) или внешних (ощущения тела в пространстве) координатах. Результаты показали, что у зрячих людей альфа-активность отражает использование внешних пространственных координат, а бета-активность — анатомические координаты. У слепых людей центральная альфа-активность указывает на предпочтение анатомических координат, а бета-активность не отличается от зрячих. Таким образом, различия в использовании координатных систем связаны с развитием зрения и отсутствием соответствующих нейронных механизмов у слепых людей.

Систематический лонгитюдный анализ ЭЭГ Маршалла и коллег [57] показал появление пика 6–9 Гц в разных областях скальпа у 29 участников (5, 10, 14, 24 и 51 месяц). Пик альфа-ритма, или индивидуальный альфа-ритм (ИАР), увеличивался по мере развития и роста. В рамках семилетнего лонгитюдного исследования [14] на выборке из 96 здоровых детей (47 мальчиков и 49 девочек) было показано, что в возрасте от 4 до 17 лет содержание тета-волн уменьшается, а альфа-волн — увеличивается. У девочек доля медленных альфа-волн (7,5–9,5 Гц) начинает увеличиваться в затылочных отведениях раньше, чем у мальчиков, и позже уменьшается. Быстрые альфа-волны (9,5–12,5 Гц) растут после снижения тета-волн. Изменения в затылочных отведениях происходят быстрее и активнее в раннем детстве. До 6 лет у девочек больше тета- и меньше альфа-волн по сравнению с мальчиками, но они развиваются быстрее и догоняют их. К примеру, в работе Мартинович с коллегами показано, что у девочек 13–15 лет средняя частота верхнего альфа-ритма значимо выше по сравнению с мальчиками [58]. Похожие результаты были получены также Кларке с коллегами [21].

Важно отметить, что в научной литературе приводится множество исследований, демонстрирующих гендерные и возрастные особенности развития когнитивных функций в детском возрасте [2; 6; 52; 62; 79]. Как правило отмечается опережающее развитие девочек по отношению к мальчикам, включая электрофизиологические параметры [1; 12; 55; 61]. Девочки достигают половой зрелости на 2–3 года раньше, чем мальчики. Это влияет на более раннее развитие речи у них, четкость звукопроизношения, чтение, овладение иностранными языками и другие аспекты, в том числе благодаря более раннему, по сравнению с мальчиками, развитию левого полушария. Мальчики характеризуются более ранним развитием правого полушария, что обеспечивает им лучшее пространственное и логическое мышление, математические способности [1]. При этом мальчики демонстрируют высокую когерентность в левом полушарии с одновременным снижением ее в правом полушарии, что может быть связано с большей дифференциацией и количеством нейронов, а также меньшим количеством белого вещества в правом полушарии [56].

В исследовании Chiang и коллег изучались возрастные тенденции и половые различия альфа-ритмов ЭЭГ на выборке здоровых участников (1498 человек в возрасте от 6 до 86 лет) [20]. Результаты показали, что с возрастом альфа-ритмы смещаются в более фронтальные области, что может указывать на увеличение активности в лобной доле или снижение активности в затылочной доле. Однако авторы предполагают, что снижение с возрастом средней мощности альфа-ритмов является более вероятной причиной данного эффекта. Также были обнаружены различия между мужчинами и женщинами в отношении частоты и мощности альфа-ритмов. У мужчин до 16 лет наблюдались более высокие пиковые частоты и мощность альфа-ритма, которые затем значительно снижались к 20 годам. У женщин же динамика показателей альфа-ритма отражает возрастные изменения, то есть постепенное снижение с возрастом.

Динамические изменения ЭЭГ в процессе развития и старения были изучены в работе Портновой и Атанова на выборке здоровых испытуемых в возрасте 3–75 лет [67]. Выборка была разделена на шесть подгрупп: дошкольное детство, среднее детство, подростковый возраст, ранняя взрослость, средняя взрослость, поздняя взрослость. Авторы обнаружили значительные возрастные различия в указанных группах. Было показано, что у пожилых пациентов наблюдается более низкая стабильность амплитуды основных ритмов ЭЭГ и что пик альфа-ритма меньше у детей и пожилых людей. Также авторами выявлено, что пациенты после черепно-мозговых травм демонстрируют большее сходство по мощности спектра ЭЭГ с детьми, то есть отличаются меньшей стабильностью, указывающей на возможную дисфункцию альфа-ритмической активности.

В другом исследовании на выборке 17722 здоровых испытуемых (водителей грузовиков) в возрасте от 20 до 70 лет были изучены изменения ЭЭГ с возрастом [88]. Авторы показали отрицательную корреляцию мощности всех ритмов ЭЭГ с возрастом, но наиболее значимые изменения были выявлены для альфа-ритма.

Десинхронизация или выраженное падение мощности при переходе от состояния спокойного бодрствования к активному состоянию является особенностью альфа-ритма. Было показано, что степень десинхронизации альфа-ритма менее выражена при выполнении моторных задач у пожилых людей, по сравнению с молодыми, что также связывает ослабление альфа-ритма с ухудшением моторных навыков с возрастом [53].

Еще одним важным свойством альфа-ритма является его высокая когерентность у взрослых людей между удаленными электродами. Дети из-за слабого развития неокортекса характеризуются сниженной когерентностью между лобными и затылочными электродами на пиковой частоте альфа-ритма [80]. Существуют также половые различия в когерентности альфа-ритма. Так, девочки 8–12 лет характеризуются меньшей внутриполушарной и межполушарной когерентностью, которая увеличивается по мере их развития [12].

Альфа-ритм как маркер когнитивного и биологического возраста человека

Исследования возрастных изменений альфа-ритма, его силы и пиковой частоты важны не только для изучения биологического возраста, но и для определения когнитивного возраста человека, поскольку установлена связь альфа-ритма с когнитивными функциями. Согласно некоторым исследованиям, пиковая частота альфа-ритма имеет положительную связь с успешностью выполнения когнитивных функций, связанных с вниманием, памятью и скоростью обработки информации [41; 42]. Частота индивидуального альфа-ритма возрастает больше в правом полушарии при выполнении зрительных заданий и больше в левом при выполнении арифметических заданий [9]. В ряде исследований установлено, что индивидуальная частота альфа-колебаний взаимосвязана с индивидуальными различиями в когнитивной деятельности и когнитивных способностях [16; 32; 44; 87]. Климеш показал, что испытуемые со сниженными мнестическими способностями характеризуются снижением пика альфа-ритма во время выполнения заданий на память, а испытуемые с высокими мнестическими способностями характеризуются стабильностью пика альфа-ритма в различных условиях [44; 45]. Также Климеш показал, что испытуемые с высокими мнестическими способностями и высокой скоростью обработки информации характеризуются частотой альфа-пика в среднем на 1 Гц большей по сравнению с контрольной группой [42–45; 87]. Тем не менее в некоторых работах ставится под сомнение наличие связи между спектральными характеристиками ЭЭГ и интеллектом [11; 64; 65]. Кроме того, в одной из работ показано, что дети с расстройствами аутистического спектра могут иметь более высокую частоту альфа-ритма, чем их нормотипичные сверстники [77]. При этом дети и подростки с достоверно более высоким уровнем IQ, чем их сверстники, могут иметь достоверно сниженную частоту альфа-ритма. В работе Постума с коллегами [68] проводилось исследование 271 семьи близнецов (688 участников), в котором показано отсутствие корреляций между ИАР и интеллектом, однако по отдельности данные параметры показали высокую степень наследуемости. В работе Пахор и Яушовец [65] также показано отсутствие корреляций между индивидуальным альфа-ритмом и IQ. Вместе с тем, авторы показали положительную корреляцию у мужчин между ИАР и умственным вращением, манипулированием формами и вниманием, объемом внимания, а также положительную корреляцию между ИАР и временем реакции у женщин.

Неоднозначные данные получены в ряде исследований, направленных на стимуляцию ИАР. К примеру, в работе Пахор и Яушовец [65] с использованием транскраниальной стимуляции переменным током (tACS) проводилось увеличение ИАР. У мужчин это вызвало ухудшение выполнения заданий на интеллект (матрицы Равена), а у женщин — легкий положительный эффект. В работе Бобби [17] на здоровых пожилых участниках (60–65 лет) проводились сеансы терапии с биологической обратной связью, направленные на увеличение альфа-ритма. Результаты показали увеличение производительности рабочей памяти и когнитивных навыков.

В работе Грэнди с коллегами [32] проводилось крупномасштабное тренировочное исследование, в котором здоровые молодые (20–31 год, n = 30) и пожилые (65–80 лет, n = 28) люди выполняли тренировки когнитивных функций (примерно по 100 тренировок). ЭЭГ регистрировали до и после когнитивного тренинга. В обеих возрастных группах ИАР не изменился, несмотря на значительный прирост когнитивных показателей. Это указывает на стабильность ИАР у здоровых взрослых до 80 лет и возможность использования этого показателя в качестве нейрофизиологического маркера когнитивных функций.

Таким образом, индивидуальная стабильность, генетическая обусловленность и возрастные особенности альфа-ритма делают его перспективным маркером как развития, так и старения мозга. Определение степени соответствия альфа-ритма нормотипичным возрастным характеристикам может способствовать развитию методик определения соответствия биологического и когнитивного возраста человека его хронологическому возрасту [4]. «Возраст мозга» также является одним из наиболее важных индикаторов биологического возраста человека, и большинство последних работ по определению возраста мозга основано на его структурных изменениях [85] и их связи с генетическими факторами [10; 51; 66].

Несмотря на это, определение возраста мозга (преимущественно для молодого и пожилого возрастов) на основе его биоэлектрической активности и, в частности, параметров альфа-диапазона остается актуальной областью исследований и имеет перспективы развития благодаря большей распространенности процедуры записи ЭЭГ в клинической практике по сравнению с магнитно-резонансной томографией головного мозга.

Заключение

Суммируя все изложенное выше, можно подчеркнуть следующее. Альфа-ритм является доминирующим по амплитуде ритмом мозга человека в спокойном бодрствовании. Существуют разные взгляды на природу возникновения альфа-ритма. Некоторые авторы говорят о таламусе как источнике возникновения альфа-ритма в связи с его вовлеченностью в сенсорные процессы. Другие исследования говорят в пользу кортикального происхождения альфа-ритма. В последнее время все больше появляется доказательств в пользу того, что источником альфа-ритма является субгранулярная зона зубчатой извилины гиппокампа.

На сегодняшний день имеются противоречивые данные относительно взаимосвязи между величиной ИАР и когнитивными способностями человека. В то время как ранние исследования продемонстрировали явную связь между более высоким ИАР и улучшенными когнитивными функциями, такими как восприятие, внимание, сенсорная обработка и мышление, последние исследования не подтверждают столь явную связь. Вместе с тем, показана связь между гендерными особенностями, когнитивными способностями и величиной ИАР.

Альфа-ритм характеризуется высокой индивидуальной стабильностью, однако имеет выраженную возрастную динамику, которую можно описать u-формой. В период с младенчества до пубертата (а по некоторым данным до приблизительно 20 лет) индивидуальный пик альфа-ритма характеризуется более низкой частотой (5–9 Гц). С возрастом частота пика альфа-ритма постепенно увеличивается (8–13 Гц). У взрослых людей альфа-ритм характеризуется высокой стабильностью, однако отмечается снижение его пика в течение жизни (с 20 до 70 лет). В пожилом возрасте (старше 70 лет) происходит также выраженное снижение мощности альфа-ритма. В настоящее время все больше доказательств в пользу существования многокомпонентной структуры альфа-ритма (обычно двух-, иногда — трехкомпонентной). Более высокочастотный затылочно-теменной компонент характеризуется расширением с возрастом и смещением из поля Бродмана 18/19 к полю 37. Низкочастотный компонент в затылочно-теменной области характеризуется с возрастом более ростральным смещением с максимумом также в поле 37. В пожилом возрасте отмечается, как правило, наличие однокомпонентной структуры альфа-ритма. В целом, индивидуальная стабильность, генетическая обусловленность альфа-ритма и повторяющиеся данные о его возрастной динамике делают его перспективным маркером определения возраста мозга человека преимущественно для молодого и пожилого возрастов.

1. Антипанова Н.А., Сатаева А.М., Жумабаева Г.Т. Гендерный подход в развитии речи мальчиков и девочек // Международный журнал гуманитарных и естественных наук. 2016. № 3. С. 52–55.
2. Веракса А.Н., Куриленко В.Б., Новикова И.А. Феноменология детства в современных контекстах // Вестник Российского университета дружбы народов. Серия: Психология и педагогика. 2023. Том 20. № 3. С. 419–430. DOI: 22363/2313-1683-2023-20-3-419-430
3. Новикова Л.А. Влияние нарушений зрения и слуха на функциональное состояние мозга. М.: Просвещение, 1966. 319 с.
4. Поликанова И.С., Балан П.В., Мартынова О.В. Когнитивный и биологический возраст человека: актуальные вопросы и новые перспективы в исследовании старения // Теоретическая и экспериментальная психология. 2022. № 5 (4). С. 106–120. DOI: 24412/2073-0861-2022-4-106-120
5. Сазонова Е.А., Быков Е.В. Влияние электромагнитного излучения низкой интенсивности на биоэлектрическую активность головного мозга студентов-спортсменов // Научно-спортивный вестник Урала и Сибири. 2018. № 4. С. 32–39.
6. Якшина А.Н. Разновозрастные группы в детском саду: возможности и риски для развития дошкольников // Современное дошкольное образование. 2022. Том 109. № 1. С. 4–14. DOI: 10.24412/1997-9657-2022-1109-4-14
7. Abubaker M., Al Qasem W., Kvašňák E. Working memory and cross-frequency coupling of neuronal oscillations // Frontiers in Psychology. 2021. Vol. 12. P. 756661. DOI: 3389/fpsyg.2021.756661
8. Adrian E.D., Matthews B.H.C. The Berger rhythm: potential changes from the occipital lobes in man // Brain. Vol. 57(4). P. 355–385. DOI: 10.1093/brain/57.4.355
9. Angelakis E., Lubar J.F., Stathopoulou S., Kounios J. Peak alpha frequency: an electroencephalographic measure of cognitive preparedness // Clinical Neurophysiology. 2004. Vol. 115 (4). P. 887–897. DOI: 1016/j.clinph.2003.11.034
10. Anokhin A.P. Genetic psychophysiology: Advances, problems, and future directions // International Journal of Psychophysiology. 2014. Vol. 93 (2). P. 173–197. DOI: 1016/j.ijpsycho.2014.04.003
11. Anokhin A., Vogel F. EEG alpha rhythm frequency and intelligence in normal adults // Intelligence. Vol. 23 (1). P. 1–14. DOI: 10.1016/S0160-2896(96)80002-X
12. Barry R.J., Clarke A.R., McCarthy R. et al. Age and gender effects in EEG coherence: I. Developmental trends in normal children // Clinical neurophysiology. 2004. Vol. 115 (10). P. 2252–2258. DOI: 1016/j.clinph.2004.05.004
13. Barzegaran E., Vildavski V.Y., Knyazeva M.G. Fine structure of posterior alpha rhythm in human EEG: Frequency components, their cortical sources, and temporal behavior // Scientific Reports. 2017. Vol. 7 (1). P. 1–12. DOI: 1038/s41598-017-08421-z
14. Benninger C., Matthis, P., Scheffner D. EEG development of healthy boys and girls. Results of a longitudinal study // Electroencephalography and clinical neurophysiology. 1984. Vol. 57 (1). P. 1–12. DOI: 1016/0013-4694(84)90002-6
15. Berger H. Uber das Elektroenkephalogramm des Menschen // Archiv fur Psychiatrie und Nervenkrankheiten. Vol. 87. P. 527–570. DOI: 10.1007/BF01797193
16. Bertaccini R., Ellena G., Macedo-Pascual J. et al. Parietal alpha oscillatory peak frequency mediates the effect of practice on visuospatial working memory performance // Vision. Vol. 6 (2). P. 30. DOI: 10.3390/vision6020030
17. Bobby J.S. Peak alpha neurofeedback training on cognitive performance in elderly subjects // International Journal of Medical Engineering and Informatics. 2020. Vol. 12 (3). P. 237–247. DOI: 1504/IJMEI.2020.107093
18. Buzsaki G. Rhythms of the Brain. New York: Oxford University Press, 2006. 464 p. DOI: 1093/acprof:oso/9780195301069.001.0001
19. Cellier D., Riddle J., Petersen I., Hwang K. The development of theta and alpha neural oscillations from ages 3 to 24 years // Developmental cognitive neuroscience. Vol. 50. P. 100969. DOI: 10.1016/j.dcn.2021.100969
20. Chiang A.K.I., Rennie C.J., Robinson P.A. et al. Age trends and sex differences of alpha rhythms including split alpha peaks // Clinical Neurophysiology. 2011. Vol. 122 (8). P. 1505–1517. DOI: 1016/j.clinph.2011.01.040
21. Clarke A.R., Barry R.J., McCarthy R., Selikowitz M. Age and sex effects in the EEG: development of the normal child // Clinical neurophysiology. Vol. 112 (5). P. 806–814. DOI: 10.1016/S1388-2457(01)00488-6
22. Cuevas K., Bell M.A. EEG frequency development across infancy and childhood // In: P.A. Gable, M.W. Miller, E.M. Bernat (Eds). The Oxford Handbook of EEG Frequency, Oxford Library of Psychology. 2022. P. 293–323. DOI: 1093/oxfordhb/9780192898340.013.13
23. D’Souza R.D., Wang Q., Ji W. et al. Hierarchical and nonhierarchical features of the mouse visual cortical network // Nature Communications. 2022. Vol. 13 (1). P. 503. DOI: 1038/s41467-022-28035-y
24. Da Silva F.H.L., Van Leeuwen W.S. The cortical source of the alpha rhythm // Neuroscience Letters. 1977. Vol. 6 (2-3). P. 237–241. DOI: 1016/0304-3940(77)90024-6
25. de Munck J.C., Gonçalves S.I., Huijboom L. et al. The hemodynamic response of the alpha rhythm: an EEG/fMRI study // Neuroimage. Vol. 35 (3). P. 1142–1151. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2007.01.022
26. ElShafei H.A., Orlemann C., Haegens S. The impact of eye closure on anticipatory α activity in a tactile discrimination task // eNeuro. 2022. Vol. 9 (1). DOI: 1523/ENEURO.0412-21.2021
27. Engemann D.A., Mellot A., Höchenberger R. et al. A reusable benchmark of brain-age prediction from M/EEG resting-state signals // Neuroimage. Vol. 262. P. 119521. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2022.119521
28. Freschl J., Al Azizi L., Balboa L. et al. The development of peak alpha frequency from infancy to adolescence and its role in visual temporal processing: A meta-analysis // Developmental Cognitive Neuroscience. 2022. Vol. 57. P. 101146. DOI: 1016/j.dcn.2022.101146
29. Goetz P., Hu D., To P.D. et al. Scalp EEG markers of normal infant development using visual and computational approaches // 43rd Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine & Biology Society (EMBC). IEEE, 2021. P. 6528–6532. DOI: 1109/EMBC46164.2021.9629909
30. Goljahan A., D’Avanzo C., Schiff S. et al. A novel method for the determination of the EEG individual alpha frequency // Neuroimage. 2012. Vol. 60. P. 774–786. DOI: 1016/j.neuroimage.2011.12.001
31. Gonçalves S.I., de Munck J.C., Pouwels P.J. et al. Correlating the alpha rhythm to BOLD using simultaneous EEG/fMRI: inter-subject variability // Neuroimage. Vol. 30 (1). P. 203–213. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2005.09.062
32. Grandy T.H., Werkle‐Bergner M., Chicherio C. et al. Peak individual alpha frequency qualifies as a stable neurophysiological trait marker in healthy younger and older adults // Psychophysiology. Vol. 50 (6). P. 570–582. DOI: 10.1111/psyp.12043
33. Gratton G., Villa A.E., Fabiani M. et al. Functional correlates of a three-component spatial model of the alpha rhythm // Brain Research. 1992. Vol. 582 (1). P. 159–162. DOI: 1016/0006-8993(92)90332-4
34. Haegens S., Händel B.F., Jensen O. Top-down controlled alpha band activity in somatosensory areas determines behavioral performance in a discrimination task // The Journal of Neuroscience. 2011. Vol. 31 (14). P. 5197–5204. DOI: 1523/JNEUROSCI.5199-10.2011
35. Halgren M., Ulbert I., Bastuji H. et al. The generation and propagation of the human alpha rhythm // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2019. Vol. 116 (47). P. 23772–23782. DOI: 1073/pnas.1913092116
36. Hinault T., Baillet S., Courtney S.M. Age-related changes of deep-brain neurophysiological activity // Cerebral Cortex. 2023. Vol. 33 (7). P. 3960–3968. DOI: 1093/cercor/bhac319
37. Hughes S.W., Crunelli V. Thalamic mechanisms of EEG alpha rhythms and their pathological implications // Neuroscientist. Vol. 11 (4). P. 357–372. DOI: 10.1177/1073858405277450
38. Iacono W.G., Malone S.M., Vrieze S.I. Endophenotype best practices // International Journal of Psychophysiology. 2017. Vol. 111. P. 115–144. DOI: 1016/j.ijpsycho.2016.07.516
39. Inamoto T., Ueda M., Ueno K. et al. Motor-related mu/beta rhythm in older adults: a comprehensive review // Brain Sciences. Vol. 13 (5). P. 751. DOI: 10.3390/brainsci13050751
40. Klimesch W. Alpha-band oscillations, attention, and controlled access to stored information // Trends in Cognitive Sciences. 2012. Vol. 16 (12). P. 606–617. DOI: 1016/j.tics.2012.10.007
41. Klimesch W. EEG alpha and theta oscillations reflect cognitive and memory performance: a review and analysis // Brain Research. Brain Research Reviews. 1999. Vol. 29 (2-3). P. 169– DOI: 10.1016/S0165-0173(98)00056-3
42. Klimesch W. EEG-alpha rhythms and memory processes // International Journal of Psychophysiology. 1997. Vol. 26 (1-3). P. 319–330. DOI: 1016/S0167-8760(97)00773-3
43. Klimesch W., Doppelmayr M., Pachinger T., Russegger H. Event-related desynchronization in the alpha band and the processing of semantic information // Cognitive Brain Research. Vol. 6 (2). P. 83–94. DOI: 10.1016/S0926-6410(97)00018-9
44. Klimesch W., Schimke H., Pfurtscheller G. Alpha frequency, cognitive load and memory performance // Brain Topography. 1993. Vol. 5 (3). P. 241–251. DOI: 1007/BF01128991
45. Klimesch W., Doppelmayr M., Schimke H., Pachinger T. Alpha frequency, reaction time, and the speed of processing information // Journal of Clinical Neurophysiology. 1996. Vol. 13 (6). P. 511–518. DOI: 1097/00004691-199611000-00006
46. Knyazeva M.G., Barzegaran E., Vildavski V.Y., Demonet J.F. Aging of human alpha rhythm // Neurobiology of Aging. 2018. Vol. 69. P. 261–273. DOI: 1016/j.neurobiolaging.2018.05.018
47. Kondacs A., Szabó M. Long-term intra-individual variability of the background EEG in normal // Clinical Neurophysiology. 1999. Vol. 110 (10). P. 1708–1716. DOI: 1016/S1388-2457(99)00122-4
48. Kriegseis A., Hennighausen E., Rösler F., Röder B. Reduced EEG alpha activity over parieto-occipital brain areas in congenitally blind adults // Clinical Neurophysiology. 2006. Vol. 117 (7). P. 1560–1573. DOI: 1016/j.clinph.2006.03.030
49. Kumral D., Cesnaite E., Beyer F. et al. Relationship between regional white matter hyperintensities and alpha oscillations in older adults // Neurobiology of Aging. 2022. Vol. 112. P. 1–11. DOI: 1016/j.neurobiolaging.2021.10.006
50. Laufs H., Holt J.L., Elfont R. et al. Where the BOLD signal goes when alpha EEG leaves // Neuroimage. 2006. Vol. 31 (4). P. 1408– DOI: 10.1016/j.neuroimage.2006.02.002
51. Leonardsen E.H., Vidal-Piñeiro D., Roe J.M. et al. Genetic architecture of brain age and its causal relations with brain and mental disorders // Molecular Psychiatry. 2023. Vol. 28 (7). P. 3111–3120. DOI: 10.1038/s41380-023-02087-y
52. Leybina A.V., Kashapov M.M. Understanding kindness in the Russian Context // Psychology in Russia: State of the Art. 2022. Vol. 15 (1). P. 66–82. DOI: 10.11621/pir.2022.0105
53. Manor R., Cheaha D., Kumarnsit E., Samerphob N. Age-related Deterioration of Alpha Power in Cortical Areas Slowing Motor Command Formation in Healthy Elderly Subjects // In Vivo. 2023. Vol. 37 (2). P. 679– DOI: 10.21873/invivo.13128
54. Markov N.T., Vezoli J., Chameau P. et al. Anatomy of hierarchy: feedforward and feedback pathways in macaque visual cortex // The Journal of Comparative Neurology. 2014. Vol. 522 (1). P. 225–259. DOI: 10.1002/cne.23458
55. Markovic A., Kaess M., Tarokh L. Gender differences in adolescent sleep neurophysiology: a high-density sleep EEG study // Scientific Reports. 2020. Vol. 10 (1). P. 15935. DOI: 1038/s41598-020-72802-0
56. Marosi E., Harmony T., Becker J. et al. Sex differences in EEG coherence in normal children // International Journal of Neuroscience. 1993. Vol. 72 (1-2). P. 115–121. DOI: 3109/00207459308991628
57. Marshall P.J., Bar-Haim Y., FoхA. Development of the EEG from 5 months to 4 years of age // Clinical Neurophysiology. 2002. Vol. 113 (8). P. 1199–1208. DOI: 10.1016/S1388-2457(02)00163-3
58. Martinović Z., Jovanović V., Ristanović D. EEG power spectra of normal preadolescent twins. Gender differences of quantitative EEG maturation // Neurophysiologie Clinique / Clinical Neurophysiology. Vol. 28 (3). P. 231–248. DOI: 10.1016/S0987-7053(98)80114-7
59. Mathewson K.E., Lleras A., Beck D.M. et al. Pulsed out of awareness: EEG alpha oscillations represent a pulsed-inhibition of ongoing cortical processing // Frontiers in Psychology. 2011. Vol. 2. P. 99. DOI: 3389/fpsyg.2011.00099
60. Mejias J.F., Murray J.D., Kennedy H., Wang X.J. Feedforward and feedback frequency-dependent interactions in a large-scale laminar network of the primate cortex // Science Advances. 2016. Vol. 2 (11). Art. e1601335. DOI: 1126/sciadv.1601335
61. Modarres M., Cochran D., Kennedy D.N., Frazier J.A. Comparison of comprehensive quantitative EEG metrics between typically developing boys and girls in resting state eyes-open and eyes-closed conditions // Frontiers in Human Neuroscience. Vol. 17. P. 1237651. DOI: 10.3389/fnhum.2023.1237651
62. Morosanova V.I., Fomina T.G., Bondarenko I.N. Conscious Self-Regulation as a Meta-Resource of Academic Achievement and Psychological Well-Being of Young Adolescents // Psychology in Russia: State of the Art. 2023 Vol. 16 (3). P. 168–188. DOI: 10.11621/pir.2023.0312
63. Morrow A., Elias M., Samaha J. Evaluating the evidence for the functional inhibition account of alpha-band oscillations during preparatory attention // Journal of Cognitive Neuroscience. Vol. 35 (8). P. 1195–1211. DOI: 10.1162/jocn_a_02009
64. Ociepka M., Kałamała P., Chuderski A. High individual alpha frequency brains run fast, but it does not make them smart // Intelligence. Vol. 92. P. 101644. DOI: 10.1016/j.intell.2022.101644
65. Pahor A., Jaušovec N. Making brains run faster: are they becoming smarter? // The Spanish Journal of Psychology. Vol. 19. Art. E88. DOI: 10.1017/sjp.2016.83
66. Ponomareva N.V., Andreeva T.V., Protasova M. et al. Genetic association of apolipoprotein E genotype with EEG alpha rhythm slowing and functional brain network alterations during normal aging // Frontiers in Neuroscience. 2022. Vol. 16. Art. 931173. DOI: 3389/fnins.2022.931173
67. Portnova G.V., Atanov M.S. Age-dependent changes of the EEG data: comparative study of correlation dimension D2, spectral analysis, peak alpha frequency and stability of rhythms // International Journal of Innovative Research in Computer Science & Technology (IJIRCST). Vol. 4 (2). P. 56–61.
68. Posthuma D., Neale M.C., Boomsma D.I., De Geus E.J.C. Are smarter brains running faster? Heritability of alpha peak frequency, IQ, and their interrelation // Behavior Genetics. 2001. Vol. 31. P. 567–579. DOI: 1023/A:1013345411774
69. Radecke J.O., Fiene M., Misselhorn J. et al. Personalized alpha-tACS targeting left posterior parietal cortex modulates visuo-spatial attention and posterior evoked EEG activity // Brain Stimulation. Vol. 16 (4). P. 1047–1061. DOI: 10.1016/j.brs.2023.06.013
70. Rempel S., Colzato L., Zhang W. et al. Distinguishing multiple coding levels in theta band activity during working memory gating processes // Neuroscience. Vol. 478. P. 11–23. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2021.09.025
71. Roux F., Uhlhaas P.J. Working memory and neural oscillations: alpha–gamma versus theta–gamma codes for distinct WM information? // Trends in Cognitive Sciences. 2014. Vol. 18 (1). P. 16–25. DOI: 1016/j.tics.2013.10.010
72. Saalmann Y.B., Pinsk M.A., Wang L. et al. The pulvinar regulates information transmission between cortical areas based on attention demands // Science. 2012. Vol. 337(6095). P. 753–756. DOI: 1126/science.1223082
73. Schneider D., Herbst S.K., Klatt L.I., Wöstmann M. Target enhancement or distractor suppression? Functionally distinct alpha oscillations form the basis of attention // The European Journal of Neuroscience. 2022. Vol. 55 (11-12). P. 3256–3265. DOI: 1111/ejn.15309
74. Schubert J.T., Buchholz V.N., Föcker J. et al. Oscillatory activity reflects differential use of spatial reference frames by sighted and blind individuals in tactile attention // NeuroImage. Vol. 117. P. 417–428. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.05.068
75. Senzai Y., Fernandez-Ruiz A., Buzsáki G. Layer-specific physiological features and interlaminar interactions in the primary visual cortex of the mouse // Neuron. Vol.101 (3). P. 500–513. Art. e5. DOI: 10.1016/j.neuron.2018.12.009
76. Shaw J.C. The brain’s alpha rhythms and the mind. Amsterdam; Boston: Elsevier, 2003. 337 p.
77. Shen G., Green H.L., Franzen R.E. et al. Resting-state activity in children: Replicating and extending findings of early maturation of alpha rhythms in autism spectrum disorder // Journal of Autism and Developmental Disorders. 2023. Vol. 54. P. 1–16. DOI: 1007/s10803-023-05926-7
78. Silva L.R., Amitai Y., Connors B.W. Intrinsic oscillations of neocortex generated by layer 5 pyramidal neurons // Science. 1991. Vol. 251 (4992). P. 432–435. DOI: 1126/science.1824881
79. Soldatova G.U., Rasskazova E.I. Multitasking as a Personal choice of the Mode of activity in Russian children and adolescents: its relationship to experimental multitasking and its effectiveness // Psychology in Russia: state of the art. 2022. Vol. 15 (2). P. 113–123. DOI: 10.11621/pir.2022.0208
80. Srinivasan R. Spatial structure of the human alpha rhythm: global correlation in adults and local correlation in children // Clinical Neurophysiology. Vol. 110 (8). P. 1351–1362. DOI: 10.1016/S1388-2457(99)00080-2
81. Stroganova T.A., Orekhova E.V., Posikera I.N. EEG alpha rhythm in infants // Clinical Neurophysiology. 1999. Vol. 110 (6). P. 997–1012. DOI: 1016/S1388-2457(98)00009-1
82. Sumi Y., Miyamoto T., Sudo S. et al. Explosive sound without external stimuli following electroencephalography kappa rhythm fluctuation: A case report // Cephalalgia. Vol.41 (13). P. 1396–1401. DOI: 10.1177/03331024211021773
83. Thorpe S.G., Cannon E.N., Fox N.A. Spectral and source structural development of mu and alpha rhythms from infancy through adulthood // Clinical Neurophysiology. 2016. Vol. 127 (1). P. 254– DOI: 10.1016/j.clinph.2015.03.004
84. Thut G., Nietzel A., Brandt S.A., Pascual-Leone A. α-Band electroencephalographic activity over occipital cortex indexes visuospatial attention bias and predicts visual target detection // The Journal of Neuroscience. 2006. Vol. 26 (37). P. 9494–9502. DOI: 1523/JNEUROSCI.0875-06.2006
85. Vidal-Pineiro D., Wang Y., Krogsrud S.K. et al. Individual variations in ‘brain age’ relate to early-life factors more than to longitudinal brain change // ELife. Vol. 10. Art. e69995. DOI: 10.7554/eLife.69995
86. Vijayan S., Kopell N.J. Thalamic model of awake alpha oscillations and implications for stimulus processing // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2012. Vol. 109 (45). P. 18553–18558. DOI: 1073/pnas.1215385109
87. Vogt F., Klimesch W., Doppelmayr M. High-frequency components in the alpha band and memory performance // Journal of Clinical Neurophysiology. Vol. 15 (2). P. 167–172. DOI: 10.1097/00004691-199803000-00011
88. Vysata O., Kukal J., Prochazka A. et al. Age-related changes in the energy and spectral composition of EEG // Neurophysiology. Vol. 44 (1). P. 63–67. DOI: 10.1007/s11062-012-9268-y
89. Wisniewski M.G., Joyner C.N., Zakrzewski A.C., Makeig S. Finding tau rhythms in EEG: An independent component analysis approach // Human Brain Mapping. Vol. 45 (2). Art. e26572. DOI: 10.1002/hbm.26572
90. Wöstmann M., Alavash M., Obleser J. Alpha oscillations in the human brain implement distractor suppression independent of target selection // Journal of Neuroscience. 2019. Vol. 39 (49). P. 9797–9805. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.1954-19.2019